Rin Okumura i jego koledzy jadą do Kioto, gdzie skradziono potężny artefakt związany z Nieczystym Królem. Napięcia w grupie rosną po ujawnieniu demonicznego pochodzenia Rina, a nowe zagrożenie zmusza młodych egzorcystów do ponownego zbudowania wzajemnego zaufania.

Blue Exorcist: Kyoto Saga adaptuje kolejny duży wątek mangi i rozwija historię rodziny Suguro. Sezon kontynuuje zasadniczą fabułę wcześniejszego anime, pomijając jego oryginalne zakończenie.